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Towards a synthetic view of axis specification mechanisms in vertebrates: insights from the dogfish

2008; Elsevier BV; Volume: 332; Issue: 2-3 Linguagem: Francês

10.1016/j.crvi.2008.07.008

1768-3238

Marion Coolen, Arnaud Menuet, Sylvie Mazan,

Congenital heart defects research

The genetic mechanisms, which control axis specification, apparently extensively diverge across vertebrates. In amphibians and teleosts, they are tightly linked to the establishment of an early dorso-ventral polarity. This polarity has no equivalent in amniotes, which unlike the former, retain a considerable plasticity for their site of axis formation until blastula stages and rely on signals secreted by extra-embryonic tissues for the establishment of their early rostro-caudal pattern. In order to better understand the links between these seemingly highly divergent mechanisms, we have used an evo-devo approach, aimed at reconstructing the gnathostome ancestral state and focussed on a chondrichthyan, the dogfish Scyliorhinus canicula. A detailed molecular characterization of the dogfish embryo at blastula and gastrula stages highlights striking similarities with all vertebrate model organisms including amniotes. It suggests the presence in the dogfish of territories homologous to the hypoblast and extra-embryonic ectoderm of the latter, which may therefore reflect the primitive condition of jawed vertebrates. In the ancestral state, these territories are specified at opposite sides of an early axis of bilateral symmetry, homologous to the dorso-ventral axis of amphibians and teleosts, and aligned with the later forming embryonic axis, from head to tail. Amniotes have diverged from this pattern through a posterior expansion of extra-embryonic ectoderm, resulting in an apparently radial symmetry at late blastula stages. These data delineate the broad outlines of the gnathostome ancestral pattern of axis specification and highlight an unexpected unity of mechanisms across jawed vertebrates. They illustrate the complementarity of comparative and genetic approaches for a comprehensive view of developmental mechanisms themselves. To cite this article: M. Coolen et al., C. R. Biologies 332 (2009). Les mécanismes génétiques impliqués dans la spécification des axes embryonnaires semblent différer profondément entre les organismes modèles des vertébrés, amniotes d'une part, poisson-zèbre et xénope d'autre part. Afin de mieux comprendre leur unité sous-jacente, nous avons utilisé une approche évolution-développement, visant à reconstruire l'état ancestral chez les gnathostomes et ciblée sur un chondrichtyen, la roussette Scyliorhinus canicula. Une caractérisation détaillée de l'embryon de roussette aux stades blastula et gastrula met en évidence des similitudes frappantes non seulement avec les amphibiens et les téléostéens mais également, de façon plus inattendue, avec les amniotes. Elle suggère en particulier la présence chez la roussette de territoires homologues à des territoires extra-embryonnaires chez ces derniers, l'ectoderme extra-embryonnaire et l'hypoblaste. Chez la roussette, ces deux territoires sont cependant spécifiés à des pôles opposés d'un axe de symétrie bilatérale précoce, clairement apparenté à l'axe dorso-ventral des amphibiens et des téléostéens. Les amniotes ont divergé de ce patron ancestral par une expansion postérieure de l'ectoderme extra-embryonnaire, conduisant à une symétrie apparemment radiale de ce tissu au stade blastula. Ces données esquissent les grandes caractéristiques de l'état ancestral des gnathostomes au cours du développement précoce et mettent en évidence une unité inattendue des mécanismes dans ce taxon. Elles illustrent la complémentarité des approches comparatives et génétiques pour une approche synthétique des mécanismes du développement. Pour citer cet article : M. Coolen et al., C. R. Biologies 332 (2009).